鸡鸣寺位于鸡笼山东麓，始于东吴。
三国时期，为吴国后苑。
东吴赤乌年间（238-240年），建栖玄寺，因鸡笼山北有栖格炒拳玄塘而得名。吴末，孙皓时毁。
西晋永康年间（300-301年），有僧人在鸡鸣山上倚山造室，建佛寺五所，因规模不大，名声小。
东晋，建都建康（今南京），辟为廷尉署。
南朝刘宋时期，相传有黑龙现于玄武湖，山改名龙山。
南朝宋元嘉十六年（439年），征庐山慧远高足雷次宗在鸡笼山开馆授徒，竟陵王萧子良于鸡笼山付杠炒肯开西邸，集学士抄五经百家。
南朝宋大明二年（458年），建平王刘宏将鸡鸣山府第舍宅为寺，名栖元寺。齐时，改名建元寺。相传齐武帝萧赜游钟山，至始闻鸡鸣声，故山改称鸡鸣埭。梁普通年间，迁廷尉署于六门外，在原廷慰署地建同泰寺。
南朝梁普通八年（527年），寺建成，当年舍身于同泰寺，并改年号为大通元年。寺在宫后，北掖门外路西，寺南与台城隔，抵广莫门内路西，宫开一后门，与寺之南门相对，名大通门，对寺之南门，取反语以协“同泰”名，帝晨夕入寺，多出入此门。寺中造大佛阁七层、宝塔九层、大殿6所、小殿10余所，东西各有般若台三层，筑山构垅，亘在西北，柏殿在其中，东南有璇玑殿，殿外积石种树为山，有盖天仪，激水随滴而转。
南朝梁大同元年（535年），铸十方银像。
南朝梁大同二年（536年），铸十方金铜像（一说大同三年）。整个寺院宏大庄严、金璧辉煌，常住僧众1000人，盛极一时，为“南朝四百八十寺”之首。梁武帝4次入同泰寺舍身奉赎，经常集名僧于同泰寺讲经，开无遮大会，并在寺院内颁布《断酒肉文》，为佛教素食肇始。
南朝梁大同三年（538年），同泰寺浮图因雷击起火，酿成寺内大火，这促达乌屑座庞大的寺院只有瑞仪和柏堂两个大殿幸存，其余皆化为灰烬。
南朝梁中大同元年（546年）四月，九层宝塔遭雷击焚，延及整个寺院，只剩瑞仪和柏堂两个大殿。梁武帝发心重建，宝塔高十二层，未成功即遇侯景起兵反梁。侯景进入建康后，梁武帝被饿死台城，同泰寺毁于战火。
南朝陈武帝永定年间（557-559年），同泰寺略有修复。陈时，有慧頵禅师任同泰寺住持。
南朝陈太建元年（569年），宣帝陈琐征天台宗二祖慧思禅师至栖玄寺讲学，10年后去南岳。
“侯景之乱”后，同泰寺荒芜多年，直至922年后梁时，才又在同泰寺故址建台城千佛院。
南唐时期，称净居寺，建有涵虚阁，后又抹重改称圆寂寺。
杨吴溥顺义二年（922年），取同泰寺遗址促嚷厦的一半地方建台城千佛阁，又称台城院、台城寺，寺前置三品石4块，西有白莲阁，阁下右方有小石池，面方一丈余。
宋朝时期，又分其一半地基建法宝寺。南宋淳佑七年（1247），创制精锐军，同泰寺旧基皆为寨屋（军营）。景阳井台基及迎春、结绮、望仙三阁故址与胭脂井都在寨内。虽为营寨，但保留南唐旧寺屋宇，供奉普济禅师宝公像。宋末，遭战火受损。
元朝时期，鸡笼山上有普济禅师庙，山下为处决犯人的刑场，刑场附近有一座万人坑。
明朝初年，朱元璋自着意整理佛教后，南京寺院大多迁往城外清静处，唯鸡鸣山上的普济禅师庙仍屹立于城中，且赐日本贡品白玉佛观音像供奉于寺中，住持别峰。
明朝洪武六年（1373年），在鸡鸣山南（今北京东路一带）建十庙，即明初开国功臣庙、帝王庙、卞壸庙、刘越王庙、曹武惠王庙、福寿庙、城隍庙、真武庙、蒋王庙和关羽庙。
明朝洪武十八年（1387年）二月，敕建鸡鸣寺，造浮图五级。崇山侯李新奉命督工，在普济禅师庙故址重建寺院，尽拆故宇旧舍，加以拓展扩建，并迁灵谷宝公法师函瘗移于此山，造五级砖塔，名“普济塔”。函瘗藏入金棺内，金棺长约5寸。塔前设有祭堂，每年按时祭祀。其殿堂、门庑，超过原来规模。朱元璋命宿衲阐教德瑄法师为开山第一住持，赐《金字华严经》一部、沉香观音像一尊，亦装入金棺银椁内，作为镇寺之宝，赐门额曰“秘密关”、“观由所”、“出尘径”，题“鸡鸣寺”额。山下有施食台，石表高揭，为宋文宪公书。相传地为古战场，元时刑人于此，常有鬼魅祟入。为治这些余魂滞魄，朱元璋敕使人到西番迎请有道僧惺吉坚藏等七人来鸡鸣寺结坛施食，以度幽灵，并在山下的万人坑旁，建西番殿一座，以黄金装饰，供惺吉坚藏等七位西番高僧居住，越数年后返回。
明朝宣德年间建凭虚阁。
明朝成化年间，寺院又有扩建，建有山门、天王殿、千佛阁、正佛殿、左观音殿、右轮藏殿、五方殿、左伽蓝殿、右祖师殿、施食台、凭虚阁等，共有殿堂楼阁、亭台房宇30余座，全寺占地100余亩，公产田4000余亩，常住僧侣100余人，为金陵五个次大刹之一。
明朝弘治元年（1488年）春，寺僧德旻募缘重修鸡鸣寺，南京兵部尚书张公蓥等捐巨款乐助。
明朝弘治六年（1493年）夏，大功告成，并立《重修鸡鸣禅寺记》碑。大悲、大雄、轮藏、天王诸殿，浮图、千佛阁、法堂、廊庑、庖湢、山门等建筑都修葺一新。寺院的规模扩大到占地一千余亩，殿堂楼阁、台舍房宇达三十余座，常住寺僧有百余人之多。
明朝嘉靖九年（1530年），万鹿园与心斋、东廓、南野、玉溪会讲于鸡鸣寺。
明朝万历年间后期，重加修缮，立山门亭，修葺廊墙，并改建禅院于塔下，继任住持僧德瑛法师勒碑记载。
明朝崇祯年间，住持一心和乘悟广募资金为鸡鸣寺置僧田数千亩。
明朝末年，“鸡笼云树”、“凭虚远眺”（也称凭虚听雨）及附近的“珍珠浪涌”在明清时被列为金陵四十景、金陵四十八景之一，另有“台城观鱼”、“北极登高”等景。
清朝康熙年间，寺遭毁坏，官府曾对鸡鸣寺作过两次大修，并改建山门。
清朝康熙二年（1663年），塔毁，俱重修，并易山门。
清朝康熙四十六年（1707年），圣祖玄烨第六次南巡到南京时，由曹寅陪同参观了鸡笼山观象台和鸡鸣寺，康熙题写了“鸡鸣古迹”四个大字，并刻石立碑。曹寅又集资修葺大殿和宝塔。
清朝康熙五十年（1711年）正月二十六日，作《重葺鸡鸣寺浮图碑记》。
清朝乾隆十五年（1751年），地方官为了迎接皇帝和太后南巡，又重建了凭虚阁，作为驻跸行宫，乾隆也为这座古寺题写了匾额和楹联。
清朝咸丰年间，寺毁于战火。同年间重修，仅有房屋十余间，中间是小院，前面是正殿。
清朝同治六年（1867年），寺僧西池等募捐集资，修建观音楼，鸡鸣寺从此又称为“观音阁”，或“观音楼”。楼内供奉观世音菩萨像，面朝北，佛龛上楹联写道：“问菩萨为何倒坐？叹众生不肯回头。”有房屋10余间，中间是小院，前面是正殿，规模与明时相比，已小多了。
清朝光绪六年（1880年），重建观音楼和凭虚阁。
清朝光绪二十年（1894年），两江总督张之洞又将殿后经堂改建为“豁蒙楼”，并手书匾额。
清朝光绪二十一年（1895年），两江总督张之洞与杨锐游览鸡鸣寺，纵论诸子百家，指点时蔽。
清朝光绪二十八年（1902年），张之洞在观音楼之右，为纪念戊戌六君子之一的杨锐，倡议将后经堂改建为“豁蒙楼”。
清朝光绪二十九年（1903年），江宁布政使黄建莞奉张之洞命在鸡鸣寺造豁蒙楼，并捐资。
清朝光绪三十年（1904年）建成，张之洞亲书匾额。该楼原有张之洞的画像，悬挂梁启超书联“江山重复争供眼，风雨纵横乱入楼”。后来，又有黄建莞的撰联：“遥对清凉山，近联北极阁，更看台城遗址，塔影横江，妙景入樽前，一幅画图传胜迹；昔题凭墅处，今日豁蒙楼，却喜玄武名湖，荷花满沼，更风来座右，数声钟磬答莲歌。”
民国三年（1914年），寺僧石寿、石霞又于豁蒙楼旁（古凭虚阁遗址）增建“景阳楼”，立“古胭脂井”碑。
民国四年（1915年），住持守慧赠日本友人馆喜雄诗一首，并书。
民国十四年（1926年），住持守志。
民国十七年（1929年），陈伯韬、王伯沆、胡翔冬、黄季刚、汪辟疆、胡小石、王晓湘7名教授在豁蒙楼“秃笔联句”。
民国二十一年（1933年）10月30日，西藏第十三世达赖土登嘉措（1876－1933）在拉萨圆寂。国民政府眷念其保障西陲之功，追赠为“护国弘化普慈圆觉大师”封号，一切褒崇典礼极为隆重。
民国二十二年（1934年）2月14日，蒙藏委员会及国民政府内政部奉命函请南京各有关部门上千人举行追悼大会，在考试院宁远楼诵藏经祈祷，在鸡鸣寺诵汉经追悼。同年重九，一些著名文人登豁蒙楼赋诗，出版《甲戌玄武湖修禊豁蒙楼登高诗钞合集》一书。
民国二十四年（1936年）5月，山之西北部为政府征用做防空司令部，设置电台，筑北极阁地下指挥所。
民国二十五年（1937年）12月，南京保卫战，被守卫部队征用作全城通信中心。同年，鸡鸣寺僧人收留抗日军官纽先民。日本侵略军攻陷南京时，鸡鸣寺、北极阁成了日军杀害中国军民的屠场，鸡鸣寺空无一人。
民国二十六年（1938年）3月，僧人回寺，恢复宗教活动，住持二空。是年8月，鸡鸣寺僧人原住持守慧掩护纽先民安全离开南京，经上海奔赴抗日前线。
民国二十八年（1940年）农历一月，汪伪政府主管宗教的褚民谊看到鸡鸣寺的楼宇败坏，将要倒塌，雇工修葺，粉刷油漆，镀金出新，恢复旧观。鸡鸣寺原住持僧守慧法师为此立石碑记载，以告后人。
民国三十二年（1944年），依山麓建半山永胜茶篷，7月立《鸡鸣寺半山永胜茶篷记》碑。日本投降前后，住持二悟。
民国三十四年（1946年）9月8日，已成为陆军总部的将军钮先铭随何应钦飞抵南京，接受日军投降，他下飞机后首先来到鸡鸣寺，重温故旧，并要求鸡鸣寺为他作法事酬神，以偿宿愿。
1949年，仅有寺僧1人。寺有韦驮殿、大殿、观音殿、景阳楼、豁蒙楼、僧寮、志公殿等房屋32间，另有胭脂井、甘露井等古迹。全寺占地100亩。
1949年4月23日，中国人民解放军占领南京，鸡鸣寺仅有房屋32间，田产137亩（其中，太平门外有熟地92.6亩，次田19.5亩，水田24.9亩），僧1人（即住持乘修，时年23岁），帮工4人。山之西北部房屋义务贡献给政府做防空司令部及电台用；东南部、山顶及部份寺房为政府公务员办公、居住和学员宿舍使用；仅大雄宝殿、茶楼（景阳楼）和僧寮1间归僧人管理。当年重九，有汪辟疆、沈剑如、李蔬畦、陈颂洛、陈器伯、章行严等文人登鸡鸣寺豁蒙楼赋诗。
1950年，人民政府拨款维修鸡鸣寺。僧人们参加时事政策学习，积极参加抗美援朝运动。
1952年，印度代表潘迪特夫人来宁参观鸡鸣寺，反映鸡鸣寺神、佛像混杂，不像个道场。
1953年10月，赵朴初来宁，由金陵刻经处的吕徵先生陪同参观鸡鸣寺，赵朴初向南京市佛教学习委员会反映印度代表潘迪特夫人对鸡鸣寺的意见。
1954年元月，南京市人民政府宗教事务处重视赵朴初和吕徵先生关于整治鸡鸣寺佛、神像混杂的意见，立即组织整顿、清理。土地改革中，寺庙田产和房产归国家所有，但32间房屋全归僧人管理使用。
1958年10月，寺院调整时，改为尼众道场，住持宗诚，常住尼众25人。韦驮殿前的照壁上挂有“古同泰寺”牌，竖写。
1960年后，“古同泰寺”牌出现在江宁湖熟镇赤山，山上为大茅棚，山下为小茅棚，另一寺挂“古同泰寺”牌。
1966年“文化大革命”开始，鸡鸣寺受冲击，尼众遣散，房屋由南京无线电元件11厂使用，室内安装电灯和自来水。“文革”中，湖塾赤山“古同泰寺”牌毁。
1970年，空军在鸡鸣寺旁建营房，用作空军家属居住。
1973年7月25日，因工人下班前未将电烙铁电源插头拔掉，酿成重大火灾，除大殿和施食台外，其余殿宇全部烧毁。
1978年上半年，南京市人民政府为落实宗教信仰自由政策，指令无线电元件11厂迁出。同年9月底全部搬迁完毕。
1979年，政府为了保护名胜古迹，落实宗教政策，决定重建鸡鸣寺。江苏省和南京市人民政府拨款修葺，修建老山门，步行台阶30级，山门朝东，门楼上竖写“古鸡鸣寺”4字，黄墙上写“南无阿弥陀佛”6个字。原有比丘尼11人回寺，恢复宗教活动，住持宗诚。
1980年后，国务院和江苏省人民政府及南京市人民政府先后拨款人民币50万元供鸡鸣寺修葺，市长王昭全亲自过问这笔拨款。
1981年12月4日，平整土地，修理道路，开始庙宇修复工作。
1982年，国务院、江苏省和南京市人民政府先后拨款40万元人民币用于鸡鸣寺维修大殿、志公殿等。
1983年，成立修复鸡鸣寺领导小组，组长史正鉴（南京市宗教事务局局长），副组长为住持宗诚法师，成员有王洁泉、马惠存、仁权法师。6月27日，由市委批准建设观音楼、豁蒙楼、景阳楼、大雄宝殿四项工程。7月13日，市规划局以83字第574号文发给建筑执照，由宜兴联合建筑工程公司泰华建筑工程队施工。7月14日，修葺大雄宝殿和志公殿，按原样修复，青砖小瓦。同年，修缮胭脂井。
1984年，由东南大学建筑系杜顺宝教授设计，潘谷西教授任设计顾问，重建大雄宝殿、韦驮殿、观音楼、豁蒙楼和景阳楼。按张耀华市长指示，为使大雄宝殿建筑风格与市政府、北极阁等周围古建筑协调，由原青砖小瓦改为三开间单檐歇山顶建筑。同年6月，泰国赠送给鸡鸣寺高3.3米、重5吨的释伽牟尼佛铜像和观世音菩萨铜像各一尊，在观音殿内，增塑了32尊观音应身像和观音海岛。
1985年，原修复鸡鸣寺领导小组改为鸡鸣寺基建办公室，同年5月，对外开放，先后接待美国万佛城4位比丘尼，恢复百味斋素菜馆。农历二月十九日，宗诚法师为第一批弟子共6人剃度，同年秋送她们到江西省云居山受具足戒。8月29日，修葺志公台。
1986年4月1日，泰国僧王佛教代表团团长、泰国僧王代表帕巴，赠送铜佛像发起人拜迪耶功长老等20余人，江苏省佛教协会和南京市佛教协会负责人茗山、雪烦、圆湛、真慈、宗诚及南京市僧尼、居士200余人参加泰国佛像安奉仪式。宗诚法师为第二批弟子披剃，并送她们到栖霞山受戒。同年，恢复腊八节和观音法会及念经、打佛七等佛事活动。7月5日，新建老山门和大悲殿。
1987年，派弟子常闻、祖尊、愿觉、心法4年轻尼僧到四川尼众佛学院学习。同年，第三批弟子6人披剃，新建天王殿、达磨祖师殿和照壁。
1988年，选送一批弟子到闽南佛学院学习。1月22日，建围墙、门票房。10月26日，七级八面药师佛塔破土动工。
1989年4月，台湾星云法师一行150人方问鸡鸣寺。第四批弟子剃度。农历五月二十六日成立鸡鸣寺筹建理事会，年底由潮州开元寺释定持方丈主持，举行奠基典礼。农历三月十七日，由开元寺堂主释弘歉法师和南岩寺住持释弘如法师举行重建动工仪式。
1990年3月，新建的七层八面药师佛塔竣工，塔名为消灾延寿药师佛塔，为鸡鸣寺历史上的第五座大佛塔，塔高约44米，赵朴初题“药师佛塔”四字，南京市委书记张耀华题“国泰民安”四字。7月28日，新建念佛堂、寮房、厨房、斋堂。
1991年后，江苏省财政厅每年拨给鸡鸣寺10万元助其修葺。7月5日，建客房、寮房、藏经楼。
1992年，修建念佛堂。
1993年，宗诚法师为徒孙慧明披剃。重修甘露井。
1994年4月3日，中国佛教协会会长赵朴初视察鸡鸣寺。4月9日，建毗卢宝殿，茗山法师书写对联：“毗卢尊师久住无量劫圆通三际；清净法身化生百千亿普度十方。”
1995年5月12日，重建钟鼓楼、东西厢房、弥勒殿、后山门。10月18日，宗诚法师到鼓楼区弱智小学看望学生。同年，发现明朝弘治癸丑年（1493）住持德瑛立《重修鸡鸣寺禅寺记》碑。
1996年，宗诚法师圆寂。莲华法师到韩国参加中、日、韩学术研讨会。9月27日，景阳楼重建。9月29日，新建百味斋。
1997年1月，建慈航桥，茗山法师题写匾额。同年，在毗卢宝殿西侧建般若廊，长20米。辟宗诚法师纪念堂。
1998年10月，莲华、心法访问台湾。
1999年，施食台辟为藏经楼，供信众阅览。2月，台湾金门护国寺赠清《龙藏》一部。
2000年9月，莲华赴上海参加佛教与社会主义相适应学术研讨会。同年，鸡鸣寺出资人民币200万元，迁走空军10户家属住房。
2001年3月，莲华升座任鸡鸣寺住持。5月，莲华法师一行访问美国。
2002年，莲华兼任溧水观音禅寺住持。9月，莲华法师赴北京参加中国佛教协会第七次全国代表大会。12月，鸡鸣寺景区，被南京市人民政府授予“十大亮化精品工程”称号。同年，造新山门和达摩祖师殿。
2004年10月，开办儿童读经班。11月12日至18日，首次举行水陆法会。11月17日，首次放五大士焰口。11月20日至12月21日，首次举行二部僧传戒法会，有新戒弟子271名，分别来自全国13个省市。12月24日，中国佛教协会会长一诚法师视察鸡鸣寺。同年，新建胭脂井百味斋。
2006年6月9日，纪念宗诚法师老尼圆寂10周年。同时，“鸡鸣寺书画院”成立，台湾慧瑾法师来访，新建胭脂井竣工。6月18日，开办“菩提轩心理咨询中心”。
2009年1月1日，胭脂井百味斋竣工。
